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O Menu Principal pode ser acessado "expandindo" o Menu Rápido — pressionando o botão no canto superior direito. Ele oferece uma coleção mais robusta de abas com informações detalhadas sobre os sistemas do VRChat, como Mundos, Avatares, Grupos, etc. Alguns exemplos de funcionalidades exclusivas do Menu Principal são a navegação por mundos, um conjunto completo de configurações, busca por usuários e conteúdo, entre outros.